一般的な種子散布剤は、肉質の持続性に最も貢献します。

Oct 01, 2023

Communications Biology volume 6、記事番号: 330 (2023) この記事を引用

886 アクセス

9 オルトメトリック

メトリクスの詳細

相互作用は、当然のことながら、貢献する各パートナーにとって有益です。 しかし、相利的な相互作用が生涯を通してパートナーにどのような影響を与えるかは十分に理解されていません。 今回我々は、動物種明示的微小生息地構造積分投影モデルを使用して、ポーランド東部のビャウォヴィエジャ森林にある樹木 Frangula alnus のライフサイクル全体に対する 20 動物種による種子散布の影響を定量化しました。 私たちの分析では、動物の種子の散布により個体数増加が 2.5% 増加したことが示されました。 種子散布者としての動物の有効性は、相互作用の頻度に強く関係していましたが、種子散布の質には関係していませんでした。 その結果、シミュレーションされた種の絶滅によって予測される個体数の減少は、希少な共生種ではなく一般的な種の喪失によって引き起こされました。 私たちの結果は、頻繁に相互作用する共生者がパートナーの個体群の存続に最も貢献しているという考えを裏付けており、生態系機能と自然保護における共通種の役割を強調しています。

相互主義は各パートナーにとって有益であり、種の共進化を形成し、生態系の機能に貢献します1。 保全の主な目標は、相互作用のネットワークを維持することであり、最終的な目的は生物多様性と生態系機能の保全です2。 しかし、相互作用する生物は、互いの適応度や生態系機能への貢献が異なることが予想されます3。 生態系内の主要な種を特定して保護するために、科学者は相利相互作用の機能的結果を定量化することを目指しています3,4。 しかし、相利共生の長期的な結果を定量化することは、その強い文脈依存性のため困難であり、生物多様性と生態系の維持と保全における種の機能的役割についての理解が制限されています5。

種子散布の共生は、動物の栄養と植物の再生サイクルに貢献する重要な生態系プロセスです6、7、8。 動物は果肉を得る代わりに9,10、有利な微小生息地に種子を置き、種子の発芽を改善し、植物が新しい場所に定着するのを助けます11、12、13、14、15。 より大きな規模では、種子の散布はメタ群集のダイナミクスを維持し 16、植物の移動を助けます 17,18。 動物による種子の散布は効果的であり、散布される植物にとって有益です。 しかし、これまでのところ、動物の種子散布が植物に与える長期的な利点については間接的な証拠しかありません。 このような利益は、例えば、親植物の空間的遺伝構造と子孫の空間的遺伝構造の違い19,20、動物の散布者が絶滅した後の植物の再生の中断20,21,22,23、あるいは、種子散布の形質に基づくモデリングの結果 24,25。 植物のライフサイクルのすべての段階にわたる動物による種子散布の影響を直接研究することはまれであり、これまでに最大 5 種類の散布種の機能的役割が研究されています 26、27、28、29、30、31、32。 これは主に、動物の行動を、寿命が数十年から数千年にわたる植物の個体数や人口動態に及ぼす連鎖的な影響と結び付けることが難しいためです33。

植物に対する種子散布の全体的な影響を理解するための潜在的な解決策は、種子散布ループを研究することによって提供されます 34,35 (図 1)。 動物が散布した種子の運命を時空を超えて追跡することにより、複雑な種子散布の共生を、共生の結果に影響を与える可能性のある植物のライフサイクルの個々のプロセスに分解することが可能になります（図1a）。 このループは、動物による結実植物の訪問と果実の除去から始まり、種子の輸送とその堆積が続き、種子の発芽、苗木の確立、および成体への成長が続きます。 これらの連続ステップは、段階構造化個体群モデルを使用して関連付けることができ、種子を散布する動物が植物個体群に及ぼす全体的な影響を定量化できます。

a 生殖可能な成体と新たな植物の新入者との間の人口統計上の架け橋としての動物の種子の散布。 b 果実の除去: ポーランド東部のビャウォヴィエジャ森林にある多肉の果実の木 Frangula alnus への動物種の訪問数 (「除去」51) と F. alnus の種子を伴う糞便の数 (「堆積」53)。 さらに 2 つの分散種は、カメラ トラップを使用してのみ観察されました (補足表 3)。 分散データの 500 回のブートストラップに基づく平均 ± 95% の予測区間。 c 種子の堆積: 樹冠被覆勾配に沿った相対的な糞の堆積密度に対するさまざまな動物種の影響。 比較のために、マイクロハビタットの相対的な可用性が示されています。 垂直線は分布の中央値を示します。 d 植物の性能: 種子が重力のみによって分散される場合の F. alnus の個体数増加率と樹冠被覆との関係。 95% の予測間隔は、プラント データの 500 ブートストラップに基づいています。 鳥のシルエット (パブリック ドメイン) は phylopic.org から取得しました。

特定の種子を散布する動物種が植物個体群に及ぼす全体的な影響は、種子散布効果 (SDE) と呼ばれています3。 SDE のおそらく最も包括的な尺度は、植物の個体数成長率に対する種子散布の影響です。 SDE は、種子散布の量と質の積として定量化できます。 種子の散布量は、動物と植物の間の相互作用の頻度に等しい。 種子散布者の相互作用頻度は、動物が植物を訪問した回数に、訪問ごとに散布された種子の数を掛けたものとして表すことができます。 種子散布の質は、種子が成体植物に成長するまでの運命に対する散布の影響を表します。 種子散布ループの個々のプロセスに対するさまざまな動物種の影響を分析することは、植物の存続に最も貢献する人口統計プロセスと相利パートナーを特定するのに役立つ可能性があります3,34,35。 しかし、種が豊富で複雑な生態系における種子散布ループに関する研究はありません36。 したがって、動物の機能的役割が状況に依存するのか 3,27,37,38、動物と植物の相互作用頻度に基づいて予測できるのか 4、または生態学的特性に基づいて予測できるのか 39,40、また、相互作用の損失が環境によるものなのかどうかは依然として不明である。個々の種の絶滅は他の動物によって補われる可能性があります12、15、41。 すべての相利分散因子が同時に失われた場合でも、重力、風、または水による種子の分散が十分であれば、植物は依然として存続する可能性があります42,43。 種子散布の長期的な影響を理解することは、動植物の共進化に関する洞察を得るために必要であり 44,45,46、保全管理の決定を改善するために使用されるべきである 47,48。

この研究では、ポーランドのビャウォヴィエジャ森林50にある果食動物20種（鳥類14種と哺乳類6種）と中期樹木Frangula alnus（光沢のあるクロウメモドキ）49の個体群との間の種子散布相利の長期的影響を調査した（補足表 1 ～ 3、補足図 1)。 積分投影モデル（IPM）を使用して、森林の樹冠被覆の勾配に沿ったF. alnusの全ライフサイクルに対する動物の種子の散布の影響を研究しました（図1、補足図1）。 IPM は部分的に以前の研究のデータセットに基づいて構築されています。最初のステップとして、動物種による果物の除去と果物の取り扱い行動 (果物の除去または落下、種子の粉砕など) を 52 年 936 時間にわたって双眼鏡で観察しました。 F. alnus の生殖個体 (図 1b)51,52。 第 2 ステップでは、林冠勾配に沿って F. alnus および他の多肉果実植物の 9590 個の種子を含む 1729 個の糞サンプルを収集し DNA バーコード化することにより、動物特異的な種子の沈着パターンを決定しました（図 1c）15,53。 3 番目のステップでは、最近のメタ分析からの腸管通過後の種子発芽の推定値をモデルに組み込みました 11。 第 4 のステップでは、森林に 2500 個の種子を実験的に播種することにより、苗木の採用を調査しました15。 この研究では、これらの包括的なデータセットを拡張し、森林冠勾配に沿った F. alnus 938 個体の成長、生存、繁殖を 3 年間にわたって調査しました（図 1d）。 ある生態系における種子の散布に関する私たちの 10 年間の研究により、以下の疑問に対する答えを探すことができました: (i) 動物に散布された植物の個体群が存続するには動物の散布が必要ですか? (ii) 動物分散剤の有効性を決定する主な要因は何ですか? (iii) 絶滅した種の相互作用は、残された動物群集によって機能的に補償されるのでしょうか?

この研究は、多肉の実を結ぶ木のライフサイクル全体を分析することにより、特に木が森林の隙間に定着する必要がある場合、重力による種子散布と比較して、多肉食動物による種子散布によって植物個体数の成長が増加することを示しています。 種子を散布する動物の相互作用頻度は、植物の人口動態に対する動物の全体的な影響を予測する適切な指標であることが判明しました。 私たちの結果は、温帯森林で種子を散布する動物種は、それらが提供するサービスの質において大幅に重複している可能性があるという考えを裏付けています。 種子散布者が失われた相互作用を定量的に補えば、他の種の生態学的役割を引き継ぐ可能性がある。 この研究は、植物に対する動物の種子散布の利点と、生態系機能に対する一般的な種子散布者の役割を強調しています。

私たちは、ビャウォヴィエジャ森林で F. alnus の種子散布者として行動する 20 種の動物（鳥類 14 種と哺乳類 6 種）を記録しました 51,52,53。 動物種と F. alnus の相互作用頻度は、動物種の訪問回数 × 訪問中に果物を扱う確率 × 扱われた果物の平均数を乗算することによって推定しました。 しかし、動物種のうち8種は種子を除去する様子が観察されず、DNAバーコード化された糞便またはカメラによる捕獲によってのみ散布者として特定された（補足表3）。 さまざまな方法で得られた相補的な種子散布者の情報を調和させるため 54、これら 8 つの動物種の効果は、種子除去観察からのデータが入手可能な F. alnus の他の希少な散布者の効果と機能的に類似していると仮定しました (「方法」を参照)。 ）。 我々は、動物と F. alnus との相対的な相互作用頻度は非常にばらつきがあることを発見しました。 4 種の鳥類が相互作用の 86.6% (95% 信頼区間: 82.4 ～ 89.8%) を占めました: Sylvia atricapilla (58.7%、53.2 ～ 63.9%)、Turdus merula (15.0%、9.8 ～ 20.6%)、Erithacus rubecula (8.3%) ％、6.2〜10.4％）、およびT.フィロメロス（4.6％、2.9〜6.5％）、残りの16の動物種はそれぞれ、果実の総除去に約1％以下の寄与しかありませんでした（補足表3、補足図2）。 。

収集された糞便のサブセット (10.3 %) のみに F. alnus の種子が含まれていました。 これらの糞便のほとんどは鳥類のS. atricapilla (n = 232)、T. merula (n = 55)、およびT. philomelos (n = 58)からのものであり、残りの30個の糞便は残りの動物群集からのものでした(図1c) 、補足表 3)。 F. alnus の種子を持つ糞のサンプルサイズが比較的小さかったため、研究された 20 種の分散種のうち 3 種のみについて F. alnus の種子の沈着を予測することができました。 したがって、我々は、多肉質の果実の低木および樹木の種子を含むすべての糞便からの情報を使用して（n = 1729、「方法」を参照）、個々の分散種による F. alnus の種子を含む糞便の沈着を予測しました。 6 つの動物種について 30 を超える糞便サンプルが利用可能でした。 糞便サンプルが少ないすべての種は「その他」としてプールされました。 糞を収集したトランセクトでは、樹冠で覆われている面積の割合を決定するために、魚眼レンズを使用して半球写真も撮影しました55。 これにより、分散者による種子の堆積を、分散後に種子が潜在的に実生を生み出す微小生息環境と結び付けることができました（図1c）。

私たちは、T. merula、T. philomelos、および E. rubecula が、樹冠勾配に沿った最も明るい 50% の環境に種子の 3 ～ 4% だけを散布したことを発見しました。 私たちは、研究トランセクトに沿った微小生息地の頻度分布が森林全体を代表していると仮定しました。 3羽の鳥は、偶然に予想されるよりも明るい環境で種子を産む頻度が低かった（つまり、利用可能な面積の7.3％）。 対照的に、他の動物による樹冠カバーの勾配に沿った種子の堆積は、ランダムな散布と区別できませんでした（図1c、補足図3、4）。 私たちの結果は、ビャウォヴィエジャ森林におけるいくつかの重要な散布種による種子散布は、植物群落全体15だけでなく、個々の種の種子にとってもランダムではないことを明らかにしました。 動物による非ランダムな種子散布は一般的であるようであり 12,14 、たとえば、熱帯林の林冠勾配に沿ったベルバード 56、キョンチョウ 26、およびキツネザル 57 で観察されています。

樹冠被覆勾配に沿って堆積した種子が F. alnus の個体数増加にどのように寄与するかを評価するために、4 か所の 40 プロットに 2500 個の種子を播種し、3 年間にわたってその運命を追跡することにより、苗の募集に関するデータを収集しました (「方法」を参照)。 さらに、14 の研究施設で 938 個体の F. alnus の生存、成長、生殖、破損、再発芽を記録しました (「方法」を参照)。 R59 の GLMM (R パッケージ glmmTMB58) の分析に基づいて、樹冠カバーの増加が実生のリクルートに及ぼす影響は見つかりませんでしたが (補足考察 1、補足図 5)、苗木の生存、成長、および繁殖には強い負の影響があることがわかりました。 F. alnus (補足表 4、5、補足図 6–9)。 さらに、F. alnus の生存、成長、繁殖は植物のサイズと正の相関がありましたが、これらの関係の一部は研究年によって異なりました（補足表4、5、補足図6〜9）。 ただし、植物のサイズと樹冠被覆の間の相互作用が生命力に及ぼす影響は、最も倹約的なモデルの一部ではありませんでした（補足表4）。 次に、これらの回帰モデルをマイクロハビタット構造の積分投影モデル (IPM) に統合しました。 IPM は、単一の個体の観察を集団レベルまでスケールアップできる機構モデルです。 生命力（生存、成長、生殖）に影響を与える生態学的要因をモデル化することにより、IPM を使用して、関心のある要因の影響を受ける個体群の動態と成長を予測できます60,61。 ここでは、IPM 内の F. alnus の個体群の状態を、植物のサイズ分布 (補足図 10) と樹冠カバーの勾配に沿った植物の位置 (「方法」を参照) によって同時に説明しました。

我々は最初に、F. alnusの個体数増加に対する局所的な樹冠被覆の影響を定量化しました（図1d）。 このため、樹冠の勾配に沿ったいくつかの地点での F. alnus の個体数の増加をモデル化し、重力分散のみが存在し、すべての種子が親と同じ環境に置かれると仮定しました。 樹冠被覆率の増加に伴い、人口増加は徐々に減少し（図1d）、明るい環境（樹冠被覆率 = 66.3％）での正の値（λ = 1.16、95％予測区間：1.02〜1.22）から中立（λ = 1.00、中間の条件（樹冠被覆率 = 79.9%）のサイトでは 0.96 ～ 1.08）、閉ざされた森林（樹冠被覆率 = 90.7%）ではマイナス（λ = 0.95、0.89 ～ 1.00）になります。 これらの結果は、以前の研究 32,62 と一致して、F. alnus がギャップ依存性の温帯林の継代木であることを特徴づけています。 次に、重力分散を備えたマイクロハビタット構造のIPM（図1d）を使用して、森林の樹冠勾配に沿ったマイクロハビタットの相対的な存在量に応じて人口増加率に重み付けをしました（図1c）。 マイクロハビタット構造化および加重 IPM は、種子が重力によってのみ分散される F. alnus の個体数が毎年 3% 減少すると予測しました (λ = 0.97、0.94–1.04)。

次のステップでは、動物種明示的微小生息地構造化 IPM における植物の生存率、果実の除去、および種子の沈着に関するデータを組み合わせて、F. alnus 個体群に対する動物による種子散布の影響をモデル化しました。 IPM 内で動物によって散布された種子の割合を 0% から 100% に増加しました (「方法」を参照)。 私たちは 2 つのシナリオを分析しました。 最初のシナリオでは、研究対象の森林で観察されたように、F. alnus が樹冠被覆の勾配全体に沿って発生した (図 2 では「完全に確立」) と仮定しました。 動物によって散布された種子の割合が高いほど、個体数増加率は高くなりました。 すべての種子が動物によって分散された場合、個体群のサイズは一定 (λ = 1.00) になります。つまり、すべての種子が重力によって分散された状況と比較して、λ が 0.025 ± 0.001 増加します。 2番目のシナリオでは、F. alnusが閉鎖された森林でのみ発生し、50％明るい微小生息地に到達するのに動物による種子散布に依存しているとIPMで仮定しました（「ギャップコロニー形成」、図2）。 最初のシナリオと同様、すべての種子が動物によって散布された場合、動物による散布により F. alnus の個体数増加が λ = 1.00 まで増加しました。 ただし、重力による種子散布と比較した動物散布のプラスの効果 (Δλ = 0.029 ± 0.001) は、最初のシナリオよりも 13.7% 強かった。 どちらのシナリオでも、動物による種子散布の有益な効果は、IPM における種子の発芽に対する腸管通過のプラスの効果 (+70%) と強く関連していました 11。

ポーランド東部のビャウォヴィエジャ森林におけるF. alnusの個体数増加率に対する20の動物種による種子散布の影響。 2 つのシナリオが提示されています: (1) 植物個体は林冠の勾配全体 (「完全に確立された」、短破線) に沿って発生します。または (2) 閉鎖された森林 (50% から最も暗い微小生息地、つまり利用可能な植物の 92.7%) でのみ発生します。したがって、森林の隙間に定着するには動物の種子の散布に依存しています（「隙間定着」、長破線）。 樹冠の完全な勾配に沿って発生する「完全に確立された」個体群では、重力の分散と動物が落とした果物によって、樹冠が閉じていない場所でも植物の再生が成功する可能性があります。 比較すると、重力分散が優勢な場合、「ギャップ植民地化」個体群では個体数増加率が低下します。これは、閉じた林冠の下では植物の定着と成長が大幅に減少するためです。 種子の 100% が動物によって散布された場合、植物の長期安定段階の分布と樹冠カバーに沿ったそれらの分布は同一であり、個体数増加率 λ も同様です。 散布データの 500 個のノンパラメトリック ブートストラップに基づく予測区間 (95%) が、散布された種子の割合の λ への影響について計算されました。 種子散布の影響の不確実性により、F. alnus の個体数増加率には極めて小さな差しか生じないことに注意してください。

私たちの結果は、新しい生息地に定着した場合、動物の種子の散布が F. alnus の個体群にとって特に有益である可能性があることを示しています。 しかし、我々の発見は、動的な森林における植物の長期存続にとって動物の種子散布の価値を過小評価している可能性さえある63,64。 私たちは F. alnus の個体群動態を 3 年間にわたってのみ研究し、樹冠構造は IPM 内で一定に保たれました。 森林の遷移が後続の木による F. alnus の競合排除につながる場合、新たに生じた森林の隙間への動物による種子の散布は、F. alnus の長期存続にとって不可欠です。 この結果は、個体群の存続と森林の動態にとって、植物と動物の間の種子散布の相利作用の重要性についての自然史観察に基づく結論を裏付けるものである6。

個々の動物種が F. alnus の個体数増加にどのような影響を与えるかを分析するために、さまざまな動物の種子散布効果 (SDE) を計算しました。 SDEの尺度として、動物の分散者との相互作用の喪失後の個体数増加の変化（つまり、種の喪失後の相互作用の欠損）を使用しました。 いくつかの動物種による種子散布の喪失により、F. alnusの個体数増加率が減少することがわかりました（図3a）：減少は、S. atricapilla（-47.2％）、T. merula（-10.1％）のいずれかの場合に最も強くなりました。 、E. ルベキュラ (-5.5%)、または T. フィロメロス (-3.0%) が失われました。 対照的に、他の 14 種の動物のそれぞれの絶滅により、F. alnus の個体数増加は 1% 未満減少しました (調査対象の果食動物群集全体の 33% と F. alnus の拡散者の 70% に相当します)。

a 完全な相互作用欠損（つまり、動物との相互作用が完全に失われる）を仮定した場合の、F. alnus の個体数増加率に対する 20 頭のそれぞれの多肉食動物の絶滅の予測結果。 動物種は、F. alnus の分散体としての重要性が順に低下しています。 同じ色で描かれた動物種 (「その他」の果食動物、補足表 3 を参照) には種子の除去と種子の付着について同じ値が割り当てられ、種子散布効果については同じ推定値が得られました。 b 動物種の種子散布効果と F. alnus の重力散布の「風景」。 y 軸は種子散布の量 (つまり、F. alnus と各動物種の相対的相互作用頻度) を表し、x 軸は種子散布の質 (つまり、種子が成熟した植物を生産する確率) を表します。特定の動物種によって分散される場合）。 2 本の垂直線は、図 2 に示す 2 つのシナリオにおける種子散布品質に関する排他的重力散布の結果を示しています。 c 種子散布の有効性（すなわち、相互作用喪失後の個体数増加の変化）と、F. alnus とのさまざまな動物種の相対的相互作用頻度との関係。 (b) と (c) の色分けは、(a) と図 1c の色分けと同じです。 分散データの 500 回のブートストラップに基づく平均 ± 95% の予測間隔。

次に、動物種の SDE を種子散布の量と質の寄与に分けました 3 (図 3b)。 量成分を研究するために、各動物種と F. alnus の相対相互作用頻度を使用しました。 品質要素を研究するために、特定の動物種によって散布された後に種子が成熟した植物を生み出す確率を計算しました（補足図11）。 種子散布の質は、種子発芽時の果実の取り扱いと種子の腸管通過11、樹冠勾配に沿った動物による種子の堆積、および成体までの植物の成長の結果です（図1）。 種子の散布品質は動物種によって大きく異なることがわかりました（図3b）。 動物種のSDEは量と強く関連していましたが（図3c、スピアマンのρ = 0.99、p < 0.001）、種子散布の質との相関はそれほど強くありませんでした（スピアマンのρ = 0.21、p = 0.662）。

SDE と F. alnus との動物の相互作用頻度との強い関係は、次の相互に排他的ではない理由によるものである可能性があります: (1) 種子の沈着パターンにおける種間の小さな違い、(2) 実生に対する樹冠カバーの影響が小さい(3) 苗の補充に対する密度依存性の影響が小さい、(4) 種子の捕食が少ない、(5) すべての散布者の消化管通過が種子の発芽に同じ影響を及ぼしたという仮定。

動物間の種子の沈着にはわずかな違いしか見つかりませんでした。 これは、さまざまな分散種の個体群がビャウォヴィエジャ森林で同様の移動パターンを持っているという事実によるものと考えられます15。 対照的に、動物間の生息地利用の大きな違いは、種子の沈着の顕著な違いにつながる可能性があります12、14、26、56。 種子の付着の変動に対する種子の散布品質の感度をテストするために、種子の付着の非現実的な極端なパターンをシミュレートしました。 たとえば、動物が明るい環境にのみ種子を散布することをシミュレートしました（補足図12）。 これらの極端な堆積パターンにより、主要な散布者間の種子散布品質の差が 2 倍から 23 倍に増加しました。 しかし、種子散布量の差は、種子散布品質の差よりもはるかに大きかった (972 倍)。

樹冠被覆の違いが実生の補充と生存に及ぼす影響は、他のタイプの生息地で見つかったものと比較するとかなり小さかった。 F. alnus の実生の 1 年目の生存率は c. から減少しました。 明るい環境では 60% (樹冠被覆率 = 66.3%)、閉ざされた森林では 20% (樹冠被覆率 = 90.7%)。 対照的に、非常に不均一な種子または苗の生存をもたらす環境では、種子散布の有効性は、有利な微小生息環境に種子を散布する少数の動物種に大きく依存する可能性があります27。 たとえば、砂漠などの乾燥した環境では、ほとんどの苗木は熱ストレスから保護されているナースプラントの日陰でのみ生存し65、重力によって分散した種子や動物によって開けられた場所に置かれた種子は植物の再生に寄与しません27（ただし参考文献を参照） .66,67）。

動物による種子の散布は、同種の植物の近くで増加する死亡率から逃れるために特に重要であることが頻繁に示唆されている 22,68,69。 動物は行動や生理機能が異なるため、一部の動物種は他の種よりも同種の植物の下に種子をより頻繁に配置し、その結果、動物間で種子散布の質に顕著な差が生じます70,71。 これと一致して、樹冠勾配に沿ったF. alnusの同種成虫の下の動物による非効率な種子散布が頻繁に行われた（約63％）が、種によって異なりました（補足議論2、補足図13）。 ただし、F. alnus72 では密度依存性が見つからなかったため、IPM の密度依存性は考慮しませんでした (補足説明 2)。 さらに、我々の研究地域のトネリコ林のような河畔林におけるアリや水による二次種子散布は、密度依存性の発生を減少させる可能性があります42。

動物による種子の捕食は、散布の質を大きく制限する可能性がある38,73。 しかし、ほとんどの動物は、F. alnus の種子をほとんど（またはまったく）粉砕しません。 動物による捕食が少ないことが、動物種間の種子散布の質のわずかな違いに寄与しました。 唯一の例外は Coccothraustes coccothraustes で、これは扱われる種子の 80% よりも古く、F. alnus の個体数の増加に悪影響を及ぼしました (図 3)。

2,500 件を超える実験を対象とした最近の大規模なメタ分析では、動物の腸を通過することによる種子の発芽に対するプラスの効果は、温帯地域の種では非常に強い (+70%) ことが示されました 11。 この効果は主に、果物消費時に果肉を除去した後の発芽の改善によるものでした。 種子の発芽に対する腸管通過の影響は動物種間で大きく異なるわけではない 11 ため、IPM では異なる動物種に対して同じパラメータ値を使用しました。 したがって、最終的に、私たちの研究において種子散布の有効性に最大の影響を与える品質要素は動物種間で差がありませんでした。 IPM の種子発芽に対する腸管通過の影響の変動を含めると、種間の種子散布の質に大きな差が生じる可能性がありますが、相互作用頻度の違いを上回るほどではありません 74。

これらの要因を総合すると、散布種間の相互作用頻度の違いが種子散布の質の違いよりも顕著であることが多い理由を説明できる可能性があります4。 分散剤が相互作用ごとにあまり効果的でない場合でも、たとえば、種子のごく一部を適切な微小生息地に分散させるだけであるため、植物と頻繁に相互作用する場合、これは数値的に過剰補正される可能性があります4。 したがって、ヨーロッパの温帯森林で最も豊富な鳥類の 1 つであり、F. alnus と最も頻繁に相互作用する一般的な鳥類（例、S. atricapilla および T. merula）は、その個体数増加に最も強い影響を与えます。 これらの鳥類は、ビャウォヴィエジャ森林 51 およびヨーロッパ全域の他の多肉植物種にとって量的に最も重要な種子散布者でもあります 17。 対照的に、植物の個体数の増加にほとんど影響を及ぼさない動物種の多くは、森林の専門家または希少種でした。 これらの種は人為的負の影響の場合に最初に失われる可能性が高いため、種子の分散は種の損失に対して比較的堅牢である可能性があります52。

現時点では種子散布にとって機能的に重要ではない動物種も、将来の条件下では、減少しつつある散布種の役割を引き継ぐ場合には重要になる可能性があります。 2番目のシナリオでは、4つの一般的な散布種のうちの1種が絶滅した場合に、動物群集が種子散布の有効性を維持できるかどうか、そして残りの群集が果実の除去の減少を補償するかどうか（つまり、絶滅種の相互作用補償）をテストしました。 私たちのシミュレーションは、植物とその分散体の間の形態学的不一致が、小さな果実の植物では種レベルでめったに起こらないため、動物がIPMで失われた分散体の相互作用を定量的に補うことができることを示しました76,77。

このシナリオでは、F. alnus の主要な拡散者 (S. atricapilla、T. merula、E.rubecula、および T. philomelos) の潜在的な絶滅が、残っている動物群集によって十分に緩和されることがわかりました (図 4、< 4％の機能損失）。 これは、以前に観察された哺乳類と鳥類の散布者の間で種子散布の質に小さな違いがあったためです。 これは、個体数増加に独特の寄与をする F. alnus の散布者が存在しない可能性があることを示しています 78,79,80。 種子散布の高い冗長性は、年や環境による個々の動物種の存在量の大きな変動を緩衝する有用なメカニズムである可能性があります81,82。 さらに、劣化した生息地における移入種による相互作用の再配線は、構造的補償のみならず 83 、機能的補償にもつながる可能性があることを示している。

4つの主要な多肉食動物のそれぞれの絶滅が、それらの喪失後の完全な相互作用補償（つまり、種は失われるが、残った動物群集が相互作用を補償する）を仮定した場合のF. alnusの個体数増加に与える影響の予測。 分散データの 500 回のブートストラップに基づく平均 ± 95% の予測間隔。

しかし、特定の種の存在量の変化が他の動物の存在量、行動、種子の沈着にどのような影響を与えるかについては調査しませんでした84。 環境の変化や種の喪失に伴う生態学的相互作用の直接的および間接的な影響により、種子散布サービスが混乱する可能性があります15,48。 F. alnus の個体数増加に弱い影響を与える分散種の多くは、果物とは異なる種類の食餌 (昆虫など) に特化しています。 主に 4 つの主要な分散者は、果物が入手可能になると食事に切り替えるため、かなりの量の果物を消費します85,86。 さらに、種が失われる前に、環境の構造が変化し、それに伴い生態学的相互作用の有効性も変化しました15,87。 したがって、形態学的不一致ではなく、動物の食餌の好みと相互作用の不可解な機能的損失76が、我々の研究システムにおける共通種の喪失後に残った種が相互作用を補う能力を制限すると予想される。 さらに、特定の動物の喪失は、この研究の範囲を超える個体群のプロセス、たとえば生息域の拡大 32,88、遺伝子流動 89、気候変動に応じた植物の移動 17,18 に影響を与える可能性があります。

ここ数十年で、ヨーロッパでは 5 億 5,000 万羽以上の鳥が失われました 75,90。 生息地ジェネラリストと農業景観に関連する鳥類の個体数が最も減少したが、森林種も減少の程度は小さかったが75、90、91。 この研究における 3 つの主要な散布者、E. ルベキュラ (+2,190 万人)、S. アトリカピラ (+54.9 人)、および T. merula (+29.2 人) の個体数は、同じ期間に増加しました 75。 したがって、動物分散者の相互作用頻度に関するこの研究の結果は、ここ数十年間の動物社会の変化によって起こった相互作用の歴史的代償をすでに反映している可能性があります。 しかし、3 つの主要な拡散者は渡り鳥であり、地中海盆地で違法に狩猟されています92。 国際的な調整と渡り鳥種の保全の現地での実施が欠如している93,94ため、ビャウォヴィエジャ森林におけるF. alnusの種子散布共生は人為的圧力に対して脆弱になっている。

F. alnus のライフサイクル全体で予測すると、動物による種子の散布はその個体数の増加にプラスの影響を及ぼします。 種子散布の相利共生は、単一の散布種の喪失に対して比較的堅牢である。なぜなら、ほとんどの動物種は果実をほとんど消費しないため、機能的に関連性が低いからである。 しかし、一般的な種子散布者が減少した場合、残りの群集が生態学的相互作用を定量的に補うことができなくなり、種子散布の有効性は大幅に低下します95。 さらに、相互主義者間の相互作用の頻度の違いは、通常、パートナーに対する相互作用の質の影響の違いよりも顕著である可能性があると結論付けています。 したがって、相互作用の頻度は、相利共生者がパートナーに及ぼす全体的な影響の適切な代用となる可能性があります4,96。 これは、進化、ネットワーク、および形質に基づく生態学における定量的相互作用の大規模分析のための経験的基盤を提供します97、98、99。 この研究で見出された全体的な有効性に対する相互作用の頻度の特別な重要性は、おそらく他の種類の相利相互作用（受粉、害虫駆除、アリと植物の相互作用）にも当てはまります100,101。 これは、頻繁に相互作用する共通の種が空間的および生態学的スケール全体で生態系機能に果たす役割を浮き彫りにしている102。 したがって、動物、特に一般種の生息数の現在進行中の減少を阻止し、逆転させることは、生態系の多機能性を強化し、生物多様性を保全するための鍵となります。

私たちの研究は、面積約 1000 メートルのビャウォヴィエジャ森林 (図 5) で行われました。 ポーランドとベラルーシの国境をまたぐ1500平方キロメートル。 現在、ポーランドの 630 km² の森林は、ビャウォヴィエジャ国立公園 (約 105 km²) と国営林業が管理する森林に分かれています。 約cのエリアで。 ビャウォヴィエジャ国立公園の 48 平方キロメートルは、50 年以上にわたって人の介入が最小限に抑えられており、その部分は 1921 年以来厳しく保護されており、ヨーロッパで最もよく保存された低地森林となっています。 対照的に、第一次世界大戦後、国立公園ではないポーランドの森林部分の 80% 以上が商業伐採によって形成されてきました50,103。 ビャウォヴィエジャ森林のトネリコ・ハンノキの氾濫原森林（フラクシノ・アルネトゥム群落）には、少なくとも 15 種の木本植物、多肉質の果実の植物と、少なくとも 41 種の果食性動物種からなる多様な群落が生息しています。 果食動物群集は、体の小さなスズメ目（例：Sylvia atricapilla、Erithacusrubecula、Turdus merula）、森林専門家（例：Tetrastes bonasia）、およびさまざまなサイズの哺乳類（例：Dryomys nitedula、Martes martes、Bison bonasus）で構成されています51。 53,76。

ポーランド東部のビャウォヴィエジャ森林にある 17 の調査地の位置と、これらの場所で実施された調査を示す地図。 地図は OpenStreetMap113 に基づいており、QGIS114 を使用して作成されました。

すべてのサンプリングは、管理林部分（林分樹齢：約 70 年、n = 11）と原生林部分（林分樹齢：約 100 ～ 150 年、n = 5) ビャウォヴィエジャの森。 ロジスティック上の制約のため、すべての研究サイトのサブセットでのみ F. alnus の人口統計にとって重要な各プロセスを評価しました（図 5、補足表 1、2）：種子除去（15 サイト）、種子堆積（12 サイト） 、苗木の募集（4 サイト、各サイトは 10 のプロットで構成され、それぞれに 3 つのサブプロットがあります）、および植物の人口統計（14 サイト）。 私たちのサイトは c のエリアに分散していました。 面積は 400 km²、つまりビャウォヴィエジャの森のポーランド領部分の 3 分の 2 に相当します。

Frangula alnus Miller (Rhamnaceae) は、モロッコからヨーロッパの大部分から西アジアまで分布しています104。 それは低木または小木として、開けた環境または中期森林の下層に生育します49。 晩生森林では、日陰耐性植物が F. alnus と競合します 62 が、その成長と再生は林冠の隙間で続く可能性があります 105。 ビャウォヴィエジャの森では、7月末から10月にかけてF. alnusが実を結びます。 黒い果実は直径 6.5 ～ 10.7 mm で、質量 21.2 mg (範囲 10.3 ～ 36.0 mg) の種子を平均 2 個含みます 76。 種子は主に小鳥や哺乳類によって散布され、次にアリや水によって散布されます42。 それらは生理学的に休眠しており、光成層と低温成層の両方が発芽を改善します49。 Frangula alnus はクローン性の側幹を生成することができ、破損後に再発芽する能力があります 49。

動物種と F. alnus の相互作用頻度を定量化するために、訓練を受けた現場スタッフ (観察者 17 人) が、2011 年と 2012 年の結実期に 15 か所で果食動物による種子の除去と果実の取り扱いを記録しました。研究拠点として、年間に F. alnus を繁殖する個体を 1 人（2 拠点）、2 人（7 拠点）、または 3 人（12 拠点）、合計 52 人を選択しました（補足表 1、2）。 これらの個体を訪れる果食性の哺乳類と鳥類を、日の出から６時間、合計９３６時間にわたり、３日に分けてカモフラージュしたテントから双眼鏡で観察した。 果食動物の種ごとに、訪問回数、各訪問中に食べられた果物の数、および果物の取り扱いの詳細が記録されました。 我々は、(i) 飲み込むか取り出す、(ii) 果実を落とす、(iii) 種子を粉砕するという 3 つのタイプの果実の取り扱いを区別しました。 種子の嚥下と粉砕を区別することにより（「積分投影モデル」も参照）、種子の捕食者または分散者として機能する可能性のある動物（例えば、C. coccothraustes）の潜在的な悪影響を説明しました。 まれに、果物をつつく様子も観察されました (n = 22)76。 しかし、果物をつつくことは通常、果物を探索する目的で行われ、果物を取り除くことにはなりませんでした。 したがって、この研究では、果物をつつく行為を、生殖木を訪れる分散者として分類しましたが、果物をうまく扱うことはできませんでした。 果食動物のグループが同時に木を訪れていた場合、訪問回数を記録し、1 個体の行動のみに焦点を当てました。 全体として、1,006 件の果食動物の訪問が観察され、821 件中 766 件 (93.3%) で果食動物が果物を扱ったかどうかの観察に成功しました。 果実の除去を観察する方法の詳細については、F. alnus を対象とした元の研究 51 を参照してください。

森林の林冠勾配に沿った動物種ごとの種子の沈着パターンを定量化するために、我々は2016年から2018年にかけて12の調査地で、関連する多肉果実植物群落のあらゆる種の種子を含む果食動物の糞を収集した。 各研究サイトで、少なくとも 20 m 離れた 5 つの 100 m トランセクトを設定しました。 各トランセクトに沿って、各トランセクトの左右の幅 1 m のストリップ内で動物の糞便を検索し、調査サイトごとに合計 1000 m² のエリアをカバーしました。 トランセクトは、6 月中旬から 10 月中旬まで続く植物群落の結実期に 10 日ごとに検査されました。 大雨の後、糞尿の収集は2日間中断された。 各調査地では、結実期が短かったため、2016年と2018年には11回、2017年には9回糞を収集しました。 DNAバーコーディングを使用して研究室で果食動物を特定するために、多肉果植物群落全体の種子を持つすべての鳥の糞を収集しました。 哺乳類の糞は野外の種に視覚的に割り当てられました。 哺乳類の糞便からの種子は野外で数えられるか、遺伝的同定のために収集されました。 糞便サンプルの種子は、実験室で果食動物の同定に使用されるまで、同日 -20 °C で保管されました。

糞便を堆積させた果食動物の種を特定するために、参考文献の DNA バーコーディング プロトコルに従いました。 14. DNA 抽出と PCR 増幅は、マールブルク大学 (ドイツ) の保全生態学研究室で行われました。 その後、DNA サンプルは、DNA 精製と配列決定のために LGC Genomics (ベルリン、ドイツ) または Macrogen Europe (アムステルダム、オランダ) に送られました。 最終的な DNA 配列は CodonCode Aligner (バージョン 9.0.1、CodonCode Corporation) で編集され、種は Barcode of Life 識別システム (BOLD) 106 を使用して識別されました。 解析には、太字で示した記録配列との類似性が 98% を超えるサンプルのみを使用しました。 cの果食動物の種を特定することに成功しました。 弊社のサンプルの 90%。 私たちは明らかに「Meleagris gallopavo」によって堆積した糞を発見しましたが、これはビャウォヴィエジャ森林では発生せず、種レベル（「キジ科」）での散布者が含まれていなかったため、これは非現実的であると評価しました。 糞の収集方法と果食動物の種を同定する方法の詳細については、F. alnus を対象とした元の研究 53 を参照してください。

F. alnus の種子が実生に成長する確率を評価するために、2016 年から 2018 年までの各年にリクルート実験を実施しました。 少なくとも6人の成虫の果実を集め、果肉を取り除き、種子を室温で48時間乾燥させ、混合しました。 4 つの研究サイトのそれぞれで、10 個のマークを付けたプロットを確立し、これらのプロットのそれぞれで、リクルート実験の異なる年、2016 年 (n = 40 プロット)、2017 年 (n = 20、プロット数の半分のみ) のサブプロットを確立しました。 ) と 2018 年 (n = 40)。 サブプロットごとに 25 個の種子を播種し、合計 2500 個の種子を播きました。 各サブプロットの面積は 50 cm × 50 cm で、最も近い生殖可能な F. alnus 個体から少なくとも 5 m 離れていました。 2017年から2019年にかけて、私たちは毎年6月に実験サブプロットで苗木の数と大きさを確認し、その後、人口統計調査の一環として苗木の運命を追跡しました。 さらに、種子を播種していない各サブプロットの隣の対照サブプロット上で、F. alnus の出芽苗を一度確認しました。 これらの対照区では F. alnus の苗木が 1 株しか見つかりませんでした。これは、リクルート区への外部からの種子投入が無視できるほどであることを示しています。 種子が播種された年には実生は出現しておらず、F. alnus の種子は発芽前に低温成層が必要であることが確認されました 49。 実生の採用を研究する方法の詳細については、F. alnus を対象とした元の研究 15 を参照してください。

F. alnus の個体数を分析するために、2017 年から 2019 年にかけてビャウォヴィエジャ森林の 14 か所の調査地でこの木の個体の生存、成長、繁殖を記録しました。 研究区画内であらゆるサイズの個体をランダムに選択し、研究期間を通じて移動できるようにタグを付けました。 タグを付けた F. alnus の個体の茎の直径を地上でノギスまたは巻尺を使用して測定しました。 主要な結実期の前に、成木の果実の数を数えました。 ただし、c. ケースの 27% では、シーズンの後半に植物を評価しました。 その時までに動物は果物の一部またはすべてを食べていたため、私たちは果物の残り物をチェックして、個体が生殖できるかどうかを確認するだけでした。 この原稿全体を通じて、少なくとも 1 つの果物を生産した個体は生殖可能であると分類されます。 花のみを生産し種子を生産しない個体は、生殖の結果 (すなわち、散布体の生産) のみに興味があるため、生殖能力があるとはみなされませんでした。 1年生苗木253本のうち65本（26％）の直径を測定しました。 直径が測定されていない苗を分析に含めるために、測定した苗のサイズ分布に基づいて、これらの苗のそれぞれに直径をランダムに割り当てました (平均 = 0.767 cm、標準偏差 = 0.269 cm、下限 = 0.380 cm)。 植物個体の大部分は、タグが破壊されることが多かったため、毎回の国勢調査で再配置することができませんでした（約 10 ～ 20%）。 失われた個体のうち、その後の研究年で約 10% の個体を回収することができました。 研究期間を通じて明確に識別できた個人のみの生存と死亡を記録しました。 合計で、938 人の生命力率を記録することができ、そのうち 341 人は 1 回、247 人は 2 回、350 人は 3 年連続で評価されました (異常値の検出後、統計分析を参照)。

種子の堆積に対する樹冠カバーの影響を研究するために、100 m のトランセクトのそれぞれを 5 つの 20 m のセグメントに分割しました。 これらのトランセクトに沿って見つかったすべてのスキャットは、最も近いセグメントに割り当てられました。 私たちは、2016 年と 2017 年に、トランセクトに沿って地表レベルで魚眼レンズを使用して樹冠の半球写真を最大 6 枚撮影しました。樹冠カバーが植物人口統計に及ぼす影響を研究するために、トランセクトに近い (距離 10 m 以内) ほとんどの植物にタグを付けました。そしてこれらの個人をトランセクトの最も近いセグメントに割り当てました。 植物個体がトランセクトからより遠くに位置する場合、2016 年から 2019 年にかけて、それらの植物から 10 m 以内で最大 3 枚の半球写真を撮影しました。同時に、研究に使用された 40 プロットのそれぞれの中心でも写真を撮影しました。工場募集。 すべての写真は、6月から10月までの多肉植物群落の結実期に撮影されました。 半球状の写真を DHPT 1.055 で分析し、各場所の林冠で覆われている面積の割合を計算しました。 同じ場所で異なる時期に撮影された写真から得られたキャノピーカバーを比較することにより、キャノピーカバーは時間の経過とともに大幅に変化し、その結果、同じ場所で2016年と2017年に測定されたキャノピーカバー値の間に弱い相関関係があることがわかりました（補足議論3、補足）図14）。 結果として、私たちはこれらのデータを森林の樹冠の年間の動態をモデル化するために使用しませんでした64。 代わりに、種子の沈着パターンと生命力の分析における説明変数として、林冠被覆の局所平均（季節および年にわたる）を使用しました。

私たちは植物と果食動物の群落から 15,382 個の種子を含む 3,632 個の糞を収集しました (2016 年から 2018 年のシーズン中)。そのうち 375 個の糞には F. alnus の種子が含まれていました (参考文献 53 も参照)。 F. alnus の種子を含む糞便のほとんどは、鳥類の S. atricapilla (n = 232)、T. merula (n = 55)、T. philomelos (n = 58) からのものであり、さらに 30 個の糞便は残りの動物群落からのものでした (補足)表3)。 F. alnus の種子を持つ糞のサンプルサイズが小さいため、20 の散布者のうち 3 つについてのみ F. alnus の種子の沈着パターンを予測することができました。 残りの 17 動物種を分析に含めることができるようにするために、次の仮定を立てました: (1) 個体群に時間的または空間的な差異がないことを前提として、研究場所および森林内の年数にわたるすべての動物の種子の沈着に関するデータをプールしました。 （2）苗の早期補充は同種の成虫の影響を受けなかったため、同種の成虫の下に置かれた種子とそれ以外の場所に置かれた種子を区別しませんでした（補足議論1）。 (3) 果食動物は、F. alnus の果実を食べたか、または同時に結実した他の 15 種類の植物のいずれかの果実を食べたかに関係なく、同じ行動を示し、樹冠勾配に沿った同じ場所に糞を落としたと仮定しました。 したがって、F. alnus 以外の種の種子を持つ糞は、樹冠勾配にわたるさまざまな果食動物の堆積パターンを同様に代表していると考えられ、F. alnus の種子の堆積パターンを研究するために使用されました。 各年に F. alnus の種子を持つ糞便と同時に発見された他の種の種子を持つ糞便のみをプールしました (M. martes を除く、次のポイントを参照)。 (4) 研究期間を通じて、同じ微小生息地 (ほとんど同じ木の丸太) で M. martes の糞を発見しました。 この発見は、行動範囲をマークし、他の個体とコミュニケーションをとるためにスキャットを使用する M. martes の行動によって説明される可能性があります 107。 M. martes による種子の沈着を分析するのに十分な大きさのサンプルを得るために、結実期全体からの多肉結実植物の種子を含む糞をプールしました。 (5) 私たちの IPM では、希少な果食動物の役割を個別に分析しましたが、それらを機能的には互いに同等であるとして扱いました。 我々は、糞食数が10未満の果食動物の果実の除去と種子の沈着に関するすべてのデータをプールしました（補足表3）。これにより、寄与する果食動物の種間の微妙な違いが隠蔽されている可能性があります。 しかし、希少な果食動物による種子の沈着を分析するにはサンプル数がまだ少なすぎました (n = 20)。 希少な果食動物を分析に含めるために、F. alnus と直接相互作用しないが、F. alnus の種子が堆積した場所に他の多肉果実植物の種子を堆積した動物の糞を含めました。 我々は、F. alnus と相互作用する可能性があるこれらの動物による種子の沈着が、F. alnus のまれな散布者のものと等しいと仮定しました（6 つの動物種による n = 16 の糞、補足表 3）。 希少な分散者によるすべての種の種子の沈着を分析することによってのみ、F. alnus と頻繁に相互作用する果食動物の寄与とは独立して、これらの希少な分散者の寄与を推定することができました。 果食動物による種子の沈着の違いはそれほど顕著ではなかったため、このアプローチは研究の結果に定性的な影響を与えないと仮定しました（図1d）。 さらに、果食動物種による種子の付着の小さな違いは、他の成分ほど種子の散布品質に強い影響を与えませんでした（例えば、種子の捕食；図3b）。

しかし、3 年間にわたって、ニワトコの種子を持つ 500 個を超える糞が、その種の 1 本の木の下で発見され、毎年 40,000 個以上の果実が実り、多くの果肉食者が集まりました。 堆積データをプールしたところ、この S. nigra の木の下に堆積した種子は、果食動物の種子堆積の全体的なパターンに強い影響を与えました。 したがって、分析には S. nigra の木とのトランセクトセグメントからの F. alnus の種子を含む糞のみを使用しました。 このアプローチを使用して、我々は 1729 個の糞便サンプルを分析し、6 つの動物種と、集合的に希少な散布者 (​​「他の種」) を表す 1 つの種のグループの種子沈着パターンを区別しました。 各堆積パターンは、最小数の 30 個のスキャット サンプルに基づいていました (図 1c、補足表 3)。 私たちは、植物群落全体からの種子を含む糞便に基づいて、すべての動物種の種子の沈着パターンを推定しました。

F. alnus の個体群動態を調査するために、積分投影モデル (IPM) を使用しました 60,61。 サイズ z の状態変数として地上での茎の直径 (log10 変換してから標準化) を使用し、日陰の量の連続状態変数として標準化された連続的な天蓋カバー c を使用しました。 したがって、IPM では、個体は 2 つの連続状態変数、つまり個体の大きさとその位置での林冠の被覆度によって特徴付けられました。 時刻 t における環境 c 内のサイズ z の個体数 n から、サイズ \({z}^{{\prime} } の個体数 \({n}^{{\prime} }\) への推移\) 環境 \({c}^{{\prime} }\) における時刻 t + 1 は次のように与えられます。

ここで \(P\left({z}^{{\prime} },z,c\right)\) は、個体の生存、破壊、成長をそのサイズと環境の関数として表し、\(F\ left({z}^{{\prime} },{c}^{{\prime} },z,c\right)\) は種子の散布と F. alnus の加入を説明します。 種子が動物 x に取り込まれると、分散した種子は樹冠の勾配 c に沿って新しい位置を獲得します。 対照的に、種子が重力のみによって散布される場合、または動物 x が果実を同種の木の下に落とした場合、種子は新しい場所に移されることはなく、種子が生産されたときと同じ樹冠 c の下に残ります。

IPM を数値的に統合するために、我々は「累積カーネル」（または「ビンツービン」）アプローチを使用しました。これは、一般的に使用される「中間点ルール」よりも、成長が遅く長命な種に対してより優れたパフォーマンスを示すことが示されているためです61,108。 統合では、U は森林内で観察されたサイズと林冠の範囲の上限の 1.1 倍、L は下限の 0.9 倍に設定されました。 エビクションを避けるために、行列の境界より小さい値または大きい値を持つ確率を外部クラスに追加しました。 ツリー IPM を 100 × 100 のサイズ クラスに離散化し、（標準化された）サイズ z の範囲は -2.86 ～ 2.36 で、それぞれ幹の直径 0.06 cm と 89.68 cm に対応します。 サイズクラスのこの解像度は、サイズクラスの数の4倍がλの推定値にほとんど影響を与えなかったため（<0.001）、個体数増加率（λ）の堅牢な推定値をもたらしました。 マトリックスの境界は、観察された F. alnus の最小直径 (0.2 cm) および最大直径 (18.6 cm、高さ = 9 m) に対応していませんでした。 IPM の計算時間を実現可能な制限内に抑えるために、キャノピーの勾配を 10 個の等しい大きさのセグメントに分割しました。 (標準化された) キャノピー カバーの範囲は -4.279 から 2.178 で、明るい環境での 64.8% から暗い環境での 92.1% までのキャノピー カバーの範囲に対応します。

F. alnus の個体数の推移は次の方程式に基づいています。

式では、 (2a)、\(S\left(z,c\right)\) は生存をモデル化し、\(G\left({z}^{{\prime} },z,c\right)\) はサイズへの成長をモデル化します。 \({z}^{{\prime} }\) は個々の植物のサイズ z と樹冠 c の関数として表されます。 しかし、F. alnus の成長は複雑で、F. alnus の大きな個体の中には、ある年から次の年までにランダムに折れてしまうものもあります。 これらの個体のほとんどは死亡し、これは生存関数によってカバーされますが、通常は大きな個体が少数 (3 年間で n = 17) 、破損する前に側幹が小さかったため、または再発芽することができたため、破損しても生き残りました。 これらの壊れた個体の直径は、時間 t + 1 で大幅に減少しました。したがって、F. alnus の成長を 2 つのプロセスに分割しました。 (2a) は \(S\left(z,c\right)\) を生き延び、確率 \(1-B\left(z\right)\) を破らなかった個体の F. alnus の増殖を示しています。 式 (2b) は、 \(S\left(z,c\right)\) が生き残って B(z) を破る確率と、サイズ分布 \(R\left({z}^{{\prime} } ,z\right)\) 再発芽後の壊れた個体。 ただし、このイベントは非常にまれであり、サンプル サイズが小さいため、B(z) と \(R\left({z}^{{\prime} },z\right)\) はサイズの関数にすぎませんでした。そして、年と樹冠が異なっても一定に保たれました。

F. alnus の繁殖力カーネルには、消費された果実のモデル (式 (2c))、落下した果実のモデル (式 (2d))、および果食動物に依存しない重力モデル (式 (2e)) が含まれていました。 式(2c)、式(2c)、 (2d)、および式。 (2e) は互いに条件付けされています。 これらの方程式はそれぞれ、自然界で時系列的に起こる、果実の​​生産、種子の散布、実生段階への補充という 3 つの独立した部分に細分化できます。 最初の部分は、F. alnus が生産する果実の数を記述し、再生産確率 \({f}_{{repr}}\left(z,c\right)\) と果実の数 \( {f}_{{fruit}}\left(z,c\right)\) はサイズとキャノピーカバーの関数として表示されます。 2 番目の部分では、果食動物 x による種子が樹冠 c に散布されるプロセスが説明されています。 ここで、\({f}_{{rel}.{anim}.{disp}}\) は、集団内で動物によって分散された果物の割合です。 すべての果実が果食動物によって除去されると仮定すると、\({f}_{{rel}.{anim}.{disp}}\) = 1 が適用され、繁殖力は式 1 の関数にすぎません。 (2c) および式 (2c) (2d)。 しかし、繁殖力に対する動物の散布の全体的な相対的な寄与が、動物によって種子が散布されなくなる点 (\({f}_{{rel}.{anim}.{disp}}\) = 0) まで減少すると、重力関数 (式 (2e)) は、(\(1-{f}_{{rel}.{anim}.{disp}}\)) が増加するにつれて重要になります。 したがって、\({f}_{{rel}.{anim}.{disp}}\) は、動物群集による果物の除去の割合として解釈できます。 式の合計。 (2c) および式 (2c) (2d) は、果食動物による種子散布の個体数増加への寄与です (式 (3) も参照)。 \({f}_{{rel}.{{{{\mathrm{int}}}}}.{freq}}(x)\) は、果食動物と F. alnus の相対相互作用頻度です。 インタラクション頻度は、訪問回数、訪問中に果物を扱う確率、および果物が扱われた場合に扱われた果物の平均数の積として計算されました。 種子散布効果の量的要素について説明しています3。 \({f}_{{nocrush}}\left(x\right)\) は果物が果食動物 x によって砕かれず、したがって破壊されない確率です。 \({f}_{{consumed}}\left (x\right)\) は、砕けないという条件で果物が消費される確率であり、\(1-{f}_{{consumed}}\left(x\right)\) は、果物が消費される確率に相当します。同種の成虫の下に果実が落とされる場合、fseed は果実あたりの種子の平均数、\({f}_{{deposition}}\left({c}^{{\prime} },x\right)\) は次のようになります。種子が森林内の樹冠勾配 c に沿って堆積する確率。 式の 3 番目の部分。 (2c)、式。 (2d) と式。 (2e) 苗木の募集について説明します。 \({f}_{{recruit}}\) は、散布後 1 年目に種子ごとに苗木ができる確率です。\({f}_{{recfruit}}\) は、\({ f}_{{recruit}}\) は、実生が果実内の種子からリクルートしている場合 (-70%、参考文献 11 を参照)、つまり果実が食べられずに落ちたり、親の木の下に落ちたりした場合に抑制されます。 ({f}_{{dist}}\left({z}^{{\prime} }\right)\) は、時間 t + 1 における新しい苗のサイズ分布です。

種子を散布する可能性のあるすべての動物種による種子散布をモデル化したことに注意してください(補足表3)。 これは、ほとんどの種子よりも先に存在する肉食動物（例、Coccothraustes coccothraustes）による種子散布も含めたことを意味します。 ただし、モデルに \({f}_{{nocrush}}\) を含めることで、種子散布の影響を捕食の影響と修正しました。 \({f}_{{repr}}\) と \({f}_{{fruit}}\) の定義における樹冠 c は、生殖木の環境を指します。 果肉食動物によって落下した果実 (式 (2d)) または重力によって分散した果実 (式 (2e)) は樹冠勾配に沿って位置を変えないため、樹冠 c は落下した果実または重力によって分散した果実の種子の環境も指します。 (つまり、c' = c)。 対照的に、式では、 (2c)、\({f}_{{deposition}}\) の定義におけるキャノピー \({c}^{{\prime} }\) は、種子が堆積された後に種子が堆積される新しい環境を指します。果食動物 x によって取り込まれ、したがって、ある環境から別の環境への種子の輸送の影響を表します。

積分投影モデル (「IPM」) は、すべての個体が特定の環境でのみ発生し、重力分散のみが発生すると仮定して、樹冠勾配に沿った局所的な個体数増加率 (λ) を計算することにより、重力分散の SDE を計算するために初めて使用されました。 これらの局所的IPMは、微小生息地間で種子が分散することなくF. alnusの集団が成長する様子を示しています（図1c）。 次に、森林内の樹冠勾配に沿った微小生息地の相対的な存在量によって局所的な IPM に重み付けをし、合計して動物の分散を伴わない個体数増加率 (λ) を計算しました。 個体数増加率に対する動物の種子散布の影響を計算するために、IPM 内の動物による種子散布の重要性を徐々に高めました (\({f}_{{rel}.{anim}.{disp}}\ を増やすことによって))。 0から1まで）を計算し、人口増加率を計算しました。 また、我々は、好ましい微小生息地への定着（「ギャップ定着」）中の動物種子の散布の影響も調査した。 我々は、森林の林冠勾配に沿った最も明るい環境として定義される森林の隙間には F. alnus が存在しないと仮定した。 IPM を計算しましたが、P カーネルと F カーネルを 2 つの部分に分割しました。(i) 1 つの部分は、動物の分散の関数として樹冠勾配全体に沿った個体数の増加をモデル化し、(ii) 別の部分は、落下物と落下物の個体数の増加をモデル化しました。重力によって果物は 50% 最も暗い環境でのみ分散されます。 樹冠勾配の最も明るい 50% の環境 (つまり、利用可能なすべてのマイクロハビタットの 7.3%) を遮断すると、値の合計が 1 になるように最も暗い 50% の環境の相対的な存在量が増加しました。コロニー形成中の種子散布の影響を調査するための簡単なアプローチ。 動物の種子散布の影響は、せいぜい時間の経過とともにモデル化されるだけです 31。 しかし、森林の樹冠構造の時間の経過に伴う変化を追跡することはできず（補足議論 3）、森林遷移中の種子散布の影響を研究することができませんでした64。

IPM はさらに、さまざまな果食動物種の種子散布効率を計算するために使用されました 3。 ここで我々は、果食動物の種子散布効果を、散布種の喪失後の F. alnus の個体数増加率の変化として定義しました。 これは、分散手段が失われると、代わりに重力によって種子が分散されることを意味します (つまり、相互作用の欠如)。 失われた果実食動物 x によって最初に分散され、代わりに重力によって分散された種子の割合は次のとおりです。

次に、F カーネルにおける果食動物特有の分散効果 (式 (2c) および式 (2d)) からこれらの果食動物の比重成分 (式 (3)) を差し引きました。 これらの IPM では、\({f}_{{rel}.{anim}.{disp}}\) を 1 に設定することで、すべての果物が動物によって散布されるようにしました。ただし、F の個体数増加との関係は. alnus と動物によって散布された種子の割合は非線形であり、散布された種子の割合が増加するにつれて曲線の傾きは減少しました (図 2)。 曲線の形状の結果として、ほとんど散布されていない植物集団は、すでに種子が大部分散布されている植物集団よりも、動物による種子の追加散布からより大きな利益を受けることになります。

果食動物による種子散布の冗長性と相補性を調査するために、果食動物種の喪失後に残った動物群集による相互作用の補償の可能性をモデル化しました。 そうするために、我々は、取り除かれた果実の合計割合が再び 1 になるように、残っている動物群集の相対的な相互作用頻度を、失われた分散者の相対的な相互作用頻度だけ増加させました。 このステップは計算量が膨大であるため、4 つの主要な分散体についてのみ相互作用補償をモデル化しました。

果食動物 x の種子散布効果には、量と質の両方の要素があります 3。量の要素については、果食動物と F. alnus の相対相互作用頻度を使用しました。 品質要素については、果食動物によって散布されたときの尺度として、最初の生殖年齢までの種子の生存確率を使用しました。 後者は、死亡率に加えて生殖が吸収状態であるマルコフ連鎖を使用して計算されました61。 F. alnus の種子が果食動物種 x によって扱われ散布された後、最初の繁殖の年齢まで生存する確率は次の式で与えられます。

これは、種子が消費された果実 (式 (4a)) と落下した果実 (式 (4b)) から成熟した植物を生成する確率の合計です。 種子が成熟した植物を生み出す確率は、果食動物 x による種子の散布、苗の初期サイズ z0、および樹冠の覆い \({c}^{{\prime} }\) を条件としました。 ここで、\({l}_{\left({\bar{{{{{\rm{a}}}}}}}_{{repr}}\right)}\) は苗木が生き残る確率を表します少なくとも一度は実を結ぶまで、参考文献に示されている式を修正したものです。 61. \({{l}}_{\left({\bar{{{{{\rm{a}}}}}}_{{repr}}\right)}\) のより詳細な導出補足方法 1 に記載されています。

春に募集された苗の数と、同じプロット内の募集されなかった種子の数を応答変数とした一般化線形混合モデルを使用して、F. alnus の実生募集に対する樹冠カバーと年の影響を分析しました。 サイト内のプロットの同一性をランダム要素として含めました。 これらのモデルでは、過分散を考慮するためにロジット リンクとベータ二項誤差分布を使用しました。

研究年、個体の大きさ、林冠被覆、およびF. alnusの活力率に対するそれらの相互作用を分析するために、研究年、標準化されたlog10変換された幹の直径および標準化された樹冠被覆を固定因子として使用し、ランダム因子としてのサイト（補足表4、5を参照）。 さらに、非線形関係をテストするために、これらのモデルに項として size² を追加しました。 しかし、多くの標識が野外で紛失したため、時間の経過とともに F. alnus の個体を再配置することが困難になりました。 したがって、多くの場合、2 人以上の異なる個体が誤って同じ個体として分類され、その結果、異常な成長推移 (例: 直径が 10 cm を超える増加または減少) が生じます。 誤ったデータが含まれる可能性を減らすために、植物成長のグローバル モデルのスチューデント化残差の 2.24 * 標準偏差をしきい値として使用して、潜在的な外れ値を特定しました 109。 植物個体の 1,002 個の遷移のうち 55 個をデータセットから削除しました (全遷移の約 5.4%)。明らかに誤った値が含まれている場合は完全に (n = 14)、あるいは 1 つの個体の記録を 2 つの個体の記録に分割するか、またはより独立した個人 (n = 41)。

生存、破損、結実の確率に対する年、サイズ、樹冠被覆の影響を分析するために、ロジット リンクと二項誤差分布を使用しました。 果実の数の分析では、対数リンク、ポアソン誤差分布を使用し、観測レベルの変量効果を含めました。 生存、成長、結実確率、果実の数の分析に最も節約的なモデルを見つけるために、少数サンプルの不偏赤池情報量基準 (AICc、補足表 4、5、補足図 3、4)、R パッケージ MuMIn バージョン 1.43.17110 を使用。 破損と再発芽の分析ではサンプルサイズが非常に小さかったため、破損の二項モデルではサイズの効果 (線形) のみを分析し、成長分析ではサイズとサイズ 2 の効果 (線形および二次) のみを分析しました。再び発芽する個体。 再発芽の分析では、サイズとサイズ²の関数として分散をさらにモデル化しました（補足表4、補足図8）。 R パッケージ glmmTMB バージョン 1.1.258 と R プログラム バージョン 4.1.159 を使用しました。 P 値は、R パッケージ車バージョン 3.0-11111 を使用した Wald-χ² 検定で取得されました。 すべてのモデルのパフォーマンスは、R パッケージ DHARMa バージョン 0.4.3112 を使用して評価されました。

分散種の喪失後の個体数増加率の変化（つまり、相互作用の欠損）は、種子分散の有効性の尺度として使用されました3。 動物の種子散布の有効性が種子散布の量または質に関連しているかどうかをテストするために、スピアマンの順位相関を使用しました。 ただし、部分的に同じパラメーターを使用して、動物種の量（果実の除去）と品質成分（果実の取り扱い行動、種子の沈着）を計算しました（図1、補足表3を参照）。 これにより、例えば、利用可能なデータがほとんどなかった動物種が個体数増加に等しく寄与することになった（アポデムス・フラビコリス、Cervus elaphus、Dryomys nitedula、未知のキジ科、Prunella modularis、Sus scrofa、図3aを参照）。 擬似複製を回避するために、2 セットの動物種を使用して SDE と種子散布の量および質の間の相関関係を計算しました。 最初のセットでは、6 台の分散機を個別に使用し、他のすべての分散機を組み合わせました (n = 7、図 1c を参照)。 2番目のセットでは、13種を個別に使用し、残りを組み合わせました（n = 14、図3aを参照）。 相関は、分化した動物種の数や相関分析の種類 (スピアマン対ピアソン) によって、その符号や大きさが定性的に影響を受けませんでした。 研究全体を通して、n = 14 の Spearman 順位相関の結果を参照します。

私たちはブートストラップを使用して人口動態の不確実性を調べました。 我々は、異なる植物個体の観察から生じる不確実性（以下、「成長の不確実性」）と、分散プロセスの違いから生じる不確実性（以下、「分散の不確実性」）を区別した。 成長の不確実性をモデル化するために、データセットから各年の各場所での F. alnus の個体の観察結果を置換して再サンプリングしました。 分散の不確実性をモデル化するために、除去観察、種子の堆積、および置換による実生の補充を 500 回再サンプリングしました。 残りのパラメータは一定に保たれました。 ブートストラップされたデータ内の年と場所の各組み合わせの複製数は、フィールド データセットの場合と同じでした。 さらに、すべての分散剤種が各ブートストラップ サンプルに存在することを確認しました。 ブートストラップ データセットを使用して 500 の IPM を計算し、人口統計プロセスごとに 95% の予測区間として不確実性を計算しました。 IPM の式の構造は、心拍数に関して一定に保たれました。つまり、ブートストラップ データを持つすべての IPM で最も倹約的なモデル (補足表 4、5) からのパラメーター推定値を使用しました。

研究デザインの詳細については、この記事にリンクされている Nature Portfolio Reporting Summary を参照してください。

現在の研究中に生成されたデータセットは、Dryad デジタル リポジトリ (https://doi.org/10.5061/dryad.h44j0zpmq) で入手できます。

現在の研究中に生成された R コードは、Dryad デジタル リポジトリ、https://doi.org/10.5061/dryad.h44j0zpmq で入手できます。

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QGIS 3.0 地理情報システム。 QGIS協会。 https://www.qgis.org (2021)。

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著者らは、この研究を支援するためにドイツ研究財団 (FA925/10-1、FA925/10-2、BE 6041/1-1、SCHA 2085/1-2) から資金提供を受けたことを認めます。 私たちは、私たちの仕事をサポートしてくれた数多くの熱心なボランティアに深く感謝しています: Julius Angebauer、Ines Bischofberger、Leonie Braasch、Tessa Brandtner、Lea Dieminger、Levin Freitag、Amelie Hager、Elysia Hassen、Sabrina Hüpperling、Vincent Kramer、Wiebke Krug、Hanna Konrad 、テワンナキット・メルマーゲン、ニコ・マイヤー、サイモン・オスターマン、ハンナ・サンダー＝プラスマン、フリーダー・ターラー、ソフィア・ティーレ、ゼイネプ・トゥルキルマズ、マルティン・スタンカラ、ステラ・ヴァイス。 ビャウォヴィエジャ国立公園の管理者、ビャウォヴィエジャ、ハイヌフカ、ブロウスクの森林管理当局、ポーランド当局（環境省、GDOS［ワルシャワのポーランド環境保全総局］およびRDOS［ビャウィストクの環境保全地域総局］に感謝します） ）ビャウォヴィエジャの森で研究を行う許可を得る。 技術支援をしていただいた Esther Meißner 氏と Marcel Becker 氏に感謝いたします。 Shripad Tuljapurkar と匿名の査読者 2 名に、原稿の以前のバージョンに対する建設的なコメントを寄せてくれたことに感謝します。

Projekt DEAL によって実現および組織されたオープンアクセスの資金調達。

マールブルク大学、生物学部、保全生態学、マールブルク、ドイツ

フィン・レーリング、ヤン・シュラウトマン、ヒューバート・ファスベンダー、リナ・ヴァルトシュミット、ニーナ・ファーウィッグ、ダナ・G・シャボ

マールブルク大学、生物学部、動物生態学、マールブルク、ドイツ

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ラドボウド大学、RIBES、ナイメーヘン、オランダ

ウナギ・ジョンゲジャンス

NIOO-KNAW、動物生態学部、ヴァーヘニンゲン、オランダ

ウナギ・ジョンゲジャンス

ゼンケンベルク生物多様性および気候研究センター フランクフルト、フランクフルト、ドイツ

ヨルグ・アルブレヒト

ワルシャワ大学生物学部、ビャウォヴィエジャ地質植物園、ビャウォヴィエジャ、ポーランド

ボグダン・ヤロシェヴィチ

マールブルク大学、生物学部、植物生態学、マールブルク、ドイツ

ディートハルト・マティス

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FR は、概念化、方法論、調査、形式的分析、視覚化、元の草案の作成、改訂と編集に貢献しました。 EJ は概念化、方法論、調査、形式的分析、改訂、監督に貢献しました。 JS は概念化、方法論、レビューと編集の執筆に貢献しました。 JA は概念化、方法論、レビューと編集の執筆に貢献しました。 HF は方法論、レビューの執筆、編集に貢献しました。 BJ はプロジェクト管理、レビューの執筆、編集に貢献しました。 DMは調査、レビューの執筆、編集に貢献しました。 LW は方法論、レビューの執筆、編集に貢献しました。 NFは、概念化、調査、執筆レビューと編集、監督、資金調達に貢献しました。 DGS は、概念化、調査、執筆レビューと編集、監督、資金調達に貢献しました。

フィン・レーリングへの通信。

著者らは競合する利害関係を宣言していません。

Communications Biology は、この研究の査読に貢献してくれた Shripad Tuljapurkar と他の匿名の査読者に感謝します。 主な取り扱い編集者: Eoin O'Gorman および Luke R. Grinham。 査読者レポートが利用可能です。

発行者注記 Springer Nature は、発行された地図および所属機関の管轄権の主張に関して中立を保っています。

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転載と許可

Rehling、F.、Jongejans、E.、Schlautmann、J. 他一般的な種子散布剤は、多肉の実のなる木の持続性に最も貢献します。 Common Biol 6、330 (2023)。 https://doi.org/10.1038/s42003-023-04647-y

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受信日: 2022 年 7 月 6 日

受理日: 2023 年 3 月 2 日

公開日: 2023 年 3 月 27 日

DOI: https://doi.org/10.1038/s42003-023-04647-y

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